Nagy-Britanniában káosz uralkodik, amiért Voldemort és követői, a halálfalók felelősek. Miután Cornelius Caramel mágiaügyi miniszter helytelenül kezeli a kialakult helyzetet, lemondásra kényszerítik. Utódjává Rufus Scrimgeour válik, aminek következtében Arthur Weasleyt előléptetik.

A fonó sori otthonában Perselus Pitont meglátogatja Draco Malfoy édesanyja, Narcissa, és annak nővére, Bellatrix Lestrange. Narcissa könyörög Pitonnak, hogy tegye le a Megszeghetetlen Esküt hogy megvédi Dracót, és ha ő elbukik, teljesíti küldetését amit a Sötét Nagyúr bízott rá. Piton megteszi amit kér tőle a nő.

Albus Dumbledore elmegy a Dursley családhoz, és megkéri Harry Pottert hogy menjen el vele régi, már nyugalmazott professzor kollégájához, Horatius Lumpsluckhoz. Dumbledore ráveszi Harryt, hogy segítsen neki rávenni régi ismerősét, hogy vállaljon el tanári állást a Roxfortban. Harry a nyár többi részét a Weasley családdal és Hermionéval tölti az Odúban. Családja elkeseredésére (főleg Ginny, Mrs. Weasley, Fred és George bánatára) Bill Weasley össze akar házasodni Fleur Delacourral, a Trimágus Tusa résztvevőjével és a Beauxbatons akadémia volt diákjával. Harry, Ron és Hermione megkapják Rendes Bűbájos Fokozat vizsgáik eredményét. Hermione minden tantárgyból átment a vizsgán, de Harry és Ron megbukottmágiatörténetből és jóslástanból. Bájitaltanból Harry nem tudott volna RAVASZ vizsgára menni Pitonnál „várakozáson felüli” osztályzatával. Ám az új tanár, Lumpsluck megengedi Harrynek a tantárgy folytatását, mivel az elengedhetetlen ahhoz, hogy a Harryból auror váljon.

A halálfalók jelentette veszély miatt új védelmi intézkedések vannak érvényben a Roxfortban; többek között Nymphadora Tonks is itt teljesít szolgálatot. Harry és Albus Dumbledore meggyőzik az egykori tanárt, Horatius Lumpsluckot, hogy vállalja el a bájitaltan tanár posztját. Piton megkapja a régen remélt Sötét Varázslatok Kivédése tárgyat.

Az új tanárnak hála Harry és Ron folytathatják a bájitaltan tárgyat. Harryhez kerül egy régi bájitaltankönyv, korábban a „Félvér Herceg” tulajdona. A benne lévő jegyzetek segítségével Harry könnyedén túlszárnyalja társait, s annál inkább izgatja, kitől származhatnak a feljegyzések.

Ezalatt Harry igyekszik megismerni Voldemort múltját és ifjúságát, hogy megtudhassa, hol sebezhető. Ebben Dumbledore professzor segíti. Az egyik emlékben a horcruxokról szó esik, amelyről megtudjuk, az élet-elixír után Voldemort ezt alkamazta életben maradásáért.

Dumbledore aggasztóan sokszor titokban eltűnik, a horcruxok felkeresése és elpusztítása miatt. Az igazgató Harrynek beszél erről, miután megmutatja neki emlékgyűjteménye legfontosabb darabját. Megígéri neki, hogy elmehet vele a legközelebbi kalandra.

A tanév végén Dumbledore elviszi Harryt az ígért útra, ahol Dumbledore egy mérget iszik meg. Alatta volt a horcrux-hamisítvány, amelyet R.A.B. tett oda az igazi helyett. A Roxfortban valóra válik Trelawney professzor jóslata. Dumbledore meghal.